La rivalidad entre Guadalajara y Atlas crecía cada vez más provocando la aparición de «apodos» entres ellos a modo de insulto, algunos de ellos perduraron en el tiempo.

Por ejemplo los seguidores del Guadalajara nombró Margaritas a los Rojinegros, porque consideraban a los jugadores demasiado frágiles.

La respuesta de los Académicos llegó en 1948 cuando los rojiblancos enfrentaba al Tampico que atravesaba un mal momento deportivo, los del Atlas los insultaron diciendo que parecían unas chivas. Fue tan impactante el apodo que quedó en la memoria los periodistas de la época, siendo que uno de ellos, título su crónica en el Informador como “jugaron a las carreras y ganaron las Chivas 1-0”; dicho mote molestó en un principio a la directiva del equipo que externó su inconformidad.

Con el correr de los días aquella palabra ofensiva «Chivas» comenzó a popularizarse y a perder el significado negativo, y por el contrario, comenzó un sentimiento de identificación por parte del Guadalajara hasta que un año después (1949), el equipo salió con unas camisetas con la leyenda “Sí, somos Chivas ¿y qué? Decir Chivas es decir Guadalajara”; de esta forma, el equipo adoptó de forma oficial a Chivas que en la actualidad es más popular que cualquier otro.

Durante esos nueve años, Guadalajara se adueñó de 7 títulos de liga, 6 trofeos de campeón de campeones, 1 copa, y 1 campeonato de la CONCACAF.

Gracias a esta cantidad de títulos en tan poco tiempo y a su calidad de juego demostrado en cada encuentro, el equipo recibió el apodo de «Campeonísimo».

Destacándose jugadores como Jaime Gómez «El Tubo», Arturo Chaires, «El Curita», Guillermo Sepúlveda, José Villegas, Sabás Ponce, Juan Jasso  Francisco Flores, Héctor Hernández, Salvador Reyes, Crescencio Gutiérrez, Raúl Arellano, «Pina» e Isidoro Díaz, «Chololo», Ignacio Calderón «El Cuate», Carlos Calderón.

El primer título de este equipo, fue el de la temporada 1956/57, en el cual a partir de ese torneo se conformaría una sólida base que lograría desplegar dinamismo a su estilo de juego.

Gracias a esta nueva identidad futbolística,  el club comenzó a tener excelentes resultados y logró hacerse del tetracampeonato de liga entre 1959 y 1962.

Finalmente, Guadalajara culminó esta exitosa época consiguiendo otro bicampeonato de liga, con los campeonatos de 1964 y 1965.

Esta deficiencia le impedía al equipo ganar un campeonato y se vio reflejado en la acumulación de un total de cinco subcampeonatos entre liga y copa.

Este equipo recibió el sobrenombre de «Ya Merito», una expresión mexicana utilizada para denotar cuando alguien se queda al borde de un acontecimiento importante.

En ese equipo, había jugadores como Rafael Orozco, Javier de la Torre, Tomás Balcázar, Gregorio Gómez, Rafael Rivera, Alfredo Bocanegra, Manuel Enciso, Rodrigo Noriega, «Chuco» Ponce, y elementos como Jaime Gómez, Juan Jasso «El bigotón, José Villegas el «Jamaicon», Guillermo Sepúlveda, «El Tigre», Salvador Reyes y Crescencio Gutiérrez, «Mellone», que después de estos sinsabores se lograrían destacar en la etapa más fructífera del club.

El domingo 6 de junio de 1943, Guadalajara debutó debiendo enfrentar al Atlas bajo la dirección tecnica de Fausto Prieto. Fue con una derrota por 3 goles a 1, donde el único gol del Guadalajara fue marcado al minuto 30 por Manuel López.

A su vez, el 21 de octubre de 1943 fue debut en liga contra Atlante donde el Guadalajara ganó por 4 goles a 1. Pablo González fue el autor del primer gol rojiblanco.

Guadalajara salio con el siguiente equipo: Pérez, Gutiérrez, Hidalgo, Lozano, Orozco, García, Zarco, González, Prieto, Reyes y López, y el chileno Nemesio Tamayo como director técnico.

Durante los primeros años de la era profesional, el Guadalajara no logró obtener ningún resultado relevante. Recien en 1947, con la llegada del entrenador húngaro Gyorgy Orth, se comenzaron a sentar las bases de un equipo que luego de un tiempo daria sus buenos frutos a la institución.

En 1950 la Liga Mayor cambia su nombre por Primera División y a partir de ese año los resultados del equipo comienzan a mejorar.

El equipo de «Guadalajara Football Club» fue incorporado en 1908 a la nueva liga tapatía de fútbol. Su comienzo fue soñado y al finalizar las dos primeras temporadas, se coronó como campeón. Esta racha positiva fue interrumpida en 1911 por el «Club Liceo para Varones», club con la que el Guadalajara conformó una dura rivalidad durante los primeros años de la liga, y con el que alternó los títulos durante las tres  siguientes temporadas.

Durante 1914, la liga de fútbol decide paralizar sus actividades por dos años como consecuencia de la revolución mexicana.

En 1916, al volver el fútbol, el Guadalajara queda detrás del «Club Deportivo Colón» en la tabla de posiciones de la primera competición y luego el «Atlas Fútbol Club» estableció una hegemonía que duró cinco años. El Guadalajara volvería a ser campeón recién en 1922, logrando obtener el título por cuatro veces de manera consecutiva.

En 1923, el club comienza a denominarse «Club Deportivo Guadalajara» ya que la institución queda constituida como una organización polideportiva e inaugura sus instalaciones en Unión y Bosque.

Entre el año 1926 y 1939, la liga de fútbol estuvo dominada por el Club Deportivo Nacional y el Guadalajara. Durante este período Guadalajara logro obtener seis títulos más.

En 1943 el club es invitado a formar parte de la Liga Mayor, Guadalajara acepta y con esto la época amateur del equipo termina con un total de 13 campeonatos de liga obtenidos.